Cineasta originario del Minnesota, si diploma all’accademia militare Saint Thomas, subito dopo si iscrive all’università dell’Iowa, dove comincia ad appassionarsi al cinema e dove cominciano i primi esperimenti con corti e videoclip.
Dopo essersi trasferito a New York ed aver frequentato a Manhattan dei corsi alla Tisch Schools of the Arts, decide di trasferirsi a Los Angeles per intraprendere la carriera di regista, qui nel 1995 gira il suo primo lungometraggio Full moon rising.
nel 2007 gira The dry spell commedia indipendente premiata allo Slamdance Film Festival, in questa pellicola oltre che regista, Dowdle è anche montatore, autore della sceneggiatura e si ritaglia un piccolo ruolo.
Lo stesso anno viene premiato al Tribeca Film Festival con il suo horror The poughkeepsie, ritratto della collezione personale dei film preferiti di un serial killer, sarà proprio questa pellicola a convincere i produttori impegnati nel remake di Rec ad affidargli la regia.
Dal 30 gennaio 2009 nelle sale italiane approda finalmente Quarantena, atteso remake americano del fortunato horror spagnolo Rec, Dowdle curerà oltre alla regia, anche la sceneggiatura.